Peripherie handelt von Flynne Fisher (Chloë Grace Moretz), einer talentierte Gamerin, die in der nahen Zukunft in einer 3D-Druckerei im ländlichen Amerika einen tristen Job hat. Ihre Familie hat große Geldsorgen. Flynnes Bruder Burton (Jack Reynor) bittet sie, ein neues Videospiel zu testen, da es extrem gut bezahlt werde. In ihrer ersten Spielmission muss sie eine junge Frau verführen und unwissentlich töten. Nach und nach wird klar, dass sie keine Simulation gespielt hat – in Wirklichkeit hat sie während des „Spiels“ einen von echten Menschen nicht zu unterscheidenden Avatar im realen dystopischen London des 22. Jahrhunderts gesteuert.